Drakengard sigue la historia de un príncipe sin reino llamado Caim que lucha por la Unión contra el Imperio. Bajo la protección de la Unión están los Jerarcas y la Diosa, actualmente la hermana de Caim, Furiae, que es una manifestación humana de uno de los cuatro sellos que protegen al mundo de ser roto. Cuando comienza el juego, Caim resulta fatalmente herido en una batalla con el Imperio. Al encontrarse con un Dragón Rojo capturado que también está al borde de la muerte, Caim toma una decisión fatídica. A cambio de la vida de ambos, el Dragón Rojo y Caim firmarán un pacto. Este pacto encadenará para siempre sus vidas y unirá sus almas, a costa de algo irremplazable. Recargada con los fuegos de un Dragón, la venganza de Caim arde sobre el enemigo... El jugador controla a Caim en su misión. El juego se divide en tres modos distintos: combate aéreo, combate terrestre y combate de eventos. En Aerial Combat, Caim monta un dragón contra una variedad de enemigos en el aire que lanzan bolas de fuego (fuertes disparos únicos y múltiples disparos fijos más débiles). El Dragón es ágil y capaz de evadir las amenazas entrantes, dándose la vuelta por completo en un momento. En el combate terrestre, el juego se muestra en tercera persona, aunque normalmente en áreas grandes y abiertas. Al controlar a Caim, su habilidad principal es el uso de una variedad de armas que se encuentran en el campo de batalla, cada una con sus propios poderes mágicos. Estos aumentan de nivel mediante el uso co...