Manhunt es un juego de terror sigiloso en tercera persona. El juego consta de veinte niveles y cuatro niveles de bonificación que se pueden desbloquear; los niveles se denominan "escenas". Los jugadores sobreviven a las escenas despachando a miembros de pandillas enemigas conocidas como "Cazadores", ocasionalmente con armas de fuego, pero principalmente ejecutándolos sigilosamente de maneras espantosas y exageradas. El jugador recibe una calificación al final de cada nivel, dependiendo principalmente de lo espantosos de los asesinatos y la velocidad de finalización, de una (poco impresionante) a cinco (extremadamente competente) estrellas. Se prefieren las ejecuciones para obtener una puntuación más alta, animando así a los jugadores a jugar lo más visceralmente posible. Las ubicaciones del juego están llenas de "puntos oscuros" y sombras donde el jugador puede esconderse mientras es perseguido por los Cazadores; Esconderse en estas áreas oscuras hace que el jugador sea invisible para los oponentes.